Oncología vegetal: las agallas y pseudoagallas, verdaderos tumores parasitarios

Muchos insectos, ácaros, nemátodos, hongos, bacterias, virus y plásmidos utilizan como huéspedes a los árboles, arbustos, hierbas y lianas, bien de forma permanente o sólo durante una parte de su ciclo vital. Son por tanto parásitos. Si viven sobre la víctima sin penetrar en sus tejidos se denominan ectoparásitos, como por ejemplo la oruga procesionaria del pino y si penetran en los tejidos del huésped se llaman endoparásitos, como los que provocan las agallas, que son, por tanto, tumoraciones vegetales provocadas por endoparásitos.

El parasitismo que afecta a las plantas, exceptuando las micorrizas de las raíces, es una forma de simbiosis injusta, no igualitaria, puesto que en general sólo saca beneficio el parásito. Parece inadecuado hablar de simbiosis en este caso, pero si vamos al concepto básico etimológico de la palabra veremos que las agallas son exactamente una forma de simbiosis, puesto que significa simplemente "vivir juntos", del griego clásico "syn"= unir y "bios"= vida, o sea, vidas unidas, un matrimonio a veces bien avenido como en el caso de las agallas radiculares de los hongos micorrizas en las cuales ambos seres sacan beneficio, llamado mutualismo o simbiosis mutualista y en otros muchos casos un matrimonio mal avenido, que por desgracia no se puede divorciar, donde uno de los miembros abusa del otro hasta el punto de llegar a matarlo, denominado depredación o simbiosis parasitaria. Otra forma de simbiosis es el comensalismo, donde el comensal aprovecha los restos que ya no necesita el huésped sin hacerle ningún daño. Es el caso de nuestra flora cutánea formada por millones de bacterias y levaduras que se alimentan de las escamas y el sudor de nuestra piel y de las grasas y feromonas de nuestras glándulas sebáceas y apocrinas sin hacernos ningún daño. Es a causa de esta flora que, cuando estamos unos días sin ducharnos, las zonas de nuestro cuerpo con glándulas apocrinas: pubis, periné, axilas, conductos auditivos, pezones, alrededor de los labios y nariz (las zonas erógenas), desprenden un fuerte olor característico por la fermentación de nuestras secreciones que llevan a cabo las bacterias y levaduras de nuestra piel. Sin esta flora comensal desprenderíamos un olor casi imperceptible por nuestro olfato, puesto que no somos conscientes del olor de nuestras feromonas, aunque sí reacciona a ellas la parte primitiva de nuestro cerebro. Se debe decir en justicia que nosotros también obtenemos un beneficio de la flora cutánea, ya que su simple presencia impide la invasión de microorganismos patógenos.

Agalla piriforme provocada por el pulgón Tetraneura ulmi sobre una hoja de Ulmus minor en mayo.

Un mes después, a principios de junio, los pulgones que han nacido y crecido dentro de la agalla chupando la savia del olmo abren un agujerito en la base y salen volando en busca de una nueva víctima.

Las agallas se pueden formar en cualquier parte de la planta: hojas, yemas, tallos, flores, frutos, tronco y raíces. Las más llamativas son las que afectan las partes aéreas, pero las subterráneas son casi tanto o más frecuentes.

Los nódulos de los hongos micorrizas son agallas subterráneas simbióticas que crecen en las raíces de todas las leguminosas y en otras muchas plantas. De hecho casi todas las plantas tienen las raíces micorrizadas, pero no todas forman nódulos o agallas. Esta simbiosis sí que es igualitaria, puesto que ambas partes obtienen beneficios y han evolucionado juntas durante millones de años, de manera que una parte no puede vivir aislada de la otra. Hay plantas que no pueden ni siquiera germinar si no llevan esporas del hongo incorporadas a las semillas, como por ejemplo los helechos del género Ophioglossum y prácticamente todas las orquídeas. Los pinos con las raíces no micorrizadas mueren a los dos años por debilitamiento progresivo, puesto que necesitan los nutrientes que les aporta el hongo. Es el caso de los planteles de pinos, robles, encinas y algarrobos sembrados en macetas con tierra comercial esterilizada. Las semillas germinan y los nuevos plantones crecen en un principio bastante bien mientras se alimentan de las reservas de la semilla, pero acabadas las reservas empiezan a debilitarse, sufren clorosis por falta de minerales y muchos acaban muriendo. Basta incorporar a la maceta un puñadito de tierra natural con esporas de micorrizas cogida de debajo de un árbol adulto y en cuestión de semanas el plantón hace un cambio espectacular y crece con un vigor inusitado.

Todos los árboles, arbustos y lianas de bosque tienen micorrizas específicas, como por ejemplo los hongos de las setas del género Lactarius, micorrizas predilectos de los pinos, aulagas, carrizos, acebuches y lentiscos. Todos hemos visto el micelio blanco que desprende un agradable olor a tierra buena escarbando la hojarasca descompuesta que rodea las encinas. Es su micorriza.

Las agallas subterráneas, sin embargo, no siempre son simbiosis igualitarias. Hay nemátodos que provocan agallas en las raíces que perjudican mucho a la planta hasta el punto de llegar a matarla. Son agallas parasitarias, injustas, desiguales, donde el nemátodo obtiene todo el beneficio y la planta todo el perjuicio. Otra forma de agallas subterráneas son las provocadas por algunas cepas de Agrobacterium tumefaciens, que atacan la base enterrada del tronco de algunas plantas, formando una agalla negra al principio de las raíces principales.

Pasemos ahora a las agallas y pseudoagallas aéreas, las más vistosas y llamativas, a veces con unas formas simétricas o esféricas muy bellas.

Yema de Quercus faginea atacada por Andricus quercustozae, formando una agalla bellísima en forma de corona.

Agalla por Andricus quercustozae completamente desarrollada, fotografiada en un bosque de Quercus pyrenaica de Miraflores de la Sierra.

Agujero por donde ha salido el insecto causante de la agalla.

Interior de una agalla causada por Andricus quercustozae, fotografiada en el Parque Natural de los Alcornocales de Cádiz. Se pueden ver las cámaras donde han crecido los parásitos alimentándose de los tejidos de la propia agalla, muy rica en taninos.

 Agallas perfectamente redondas causadas por Andricus hispanicus, fotografiada en la Cuenca Alta del Manzanares en Madrid.

Otras dos agallas por Andricus hispanicus.

 Agalla de Andricus hispanicus sobre Quercus x cerrioides, fotografiada en junio en un jardín de Mallorca.

 Otras tres agallas de Andricus hispanicus sobre el mismo roble tri-hibrido.

Agalla-alcachofa causada por Andricus foecundatrix sobre una yema de Quercus pyrenaica, fotografiada en la Cuenca Alta del Manzanares en Madrid.


Agallas ya viejas por Andricus foecundatrix.


Tres agallas causadas por Andricus pictus, fotografiadas en la Cuenca Alta del Manzanares.


Otras dos agallas  causadas por Andricus pictus, desarrolladas como las anteriores sobre yemas de Quercus pyrenaica.


Agalla causada por Cynips quercus. en el envés de una hoja de Quercus pyrenaica, fotografiada en la Cuenca Alta del Manzanares.


Otra agalla causada por Cynips quercus. Todas las agallas anteriores de los géneros Andricus y Cynips fueron identificadas por el experto Diego Gil Tapetado.

La evolución ha dotado a los parásitos de las agallas de la capacidad de segregar sustancias con efectos hormonales que actuan sobre los tejidos del huésped, obligándolo a crecer de una forma determinada y de concentrar sustancias nutritivas para el parásito. Es el summum de la perversidad, la refinación del parasitismo, que se ha ido perfeccionando durante millones de años de vida en común.

Agallas afectando las yemas de una coscoja, Quercus coccifera, provocadas por Plagiotrochus quercusilicis.

Una de las agallas anteriores con los agujeritos por donde han salido los parásitos una vez alcanzada la madurez. (Doble click sobre la foto para ampliarla).

 Agallas algodonosas provocadas por el cecidómido Rhopalomyia navasi sobre la hierba Artemisia herba-alba, fotografiadas en las inmediaciones del Castillo de Sax (Alicante) en mayo.

Detalle de una agalla de Rhopalomyia navasi.

Agalla en el ovario de un fruto de Crataegus ruscinonensis, híbrido natural entre acerolo y espino albar, provocada por un hongo de la especie Gymnosporangium clavipes.

Otra agalla como la anterior ya madura con los cuerpos fructíferos del hongo en la superfície cargados de esporas, que se desprenden formando una nube con un simple golpe con un dedo.

Detalle de varias agallas fúngicas sobre frutos de Crataegus ruscinonensis.

Hoja de Pyrus communis atacada por el hongo Gymnosporangium sabinae, fotografiada a finales de septiembre. Este hongo tiene dos fases: Fase Aeciospórica en primavera-verano sobre Pyrus y otras especies de rosáceas y Fase Teliospórica en otoño-invierno sobre Juniperus.

Envés de la hoja anterior con las agallas del hongo ya maduras.

Detalle de las agallas de Gymnosporangium sabinae anteriores con el agujerito por donde salen las esporas para dispersar la enfermedad. (Doble click sobre la foto para ampliarla).

 Esta imagen fue tomada una semana después, a principios de noviembre. Se ven los filamentos de los esporangios que salen al exterior de la agalla para dispersar las esporas que crecen pegadas a ellos.

Fase invernal o Teliospórica del hongo Gymnosporangium sabinae, ocasionando una tumoración en una rama de Juniperus phoenicea subsp. turbinata. Se ven las telias o cuerpos fructíferos asomándose a finales de invierno.

Telias repletas de teliósporas de Gymnosporangium sabinae ya completamente desarrolladas, tras un chubasco  a principios de la primavera.

Pequeñas agallas en el dorso de las hojas de una encina de bellotas dulces, Quercus ilex subsp. rotundifolia, provocadas por Dryomyia lichtensteini.

Agallas de Dryomyia lichtensteini en el envés de una encina centenaria, Quercus ilex subsp. ilex..

 Detalle de las agallas anteriores.

Y ahora podemos pasar a las agallas de los arbustos, lianas y hierbas, tanto o más afectados que los árboles.

Agalla que afecta a las hojas del lentisco, Pistacia lentiscus. El parásito separa las dos capas de la hoja y forma una cámara donde no puede ser atacado por los depredadores y se alimenta de la savia del lentisco hasta alcanzar la madurez.

Varias agallas de lentisco, causadas por el parásito Aploneura lentisci.

Una de las agallas más famosas, la que afecta al terebinto o cornicabra, Pistacia terebinthus, que adopta la curiosa forma de un cuerno de cabra, provocada por Baizongia pistaciae.

Agalla sobre Rosa pouzini en el Valle de Cúber de la Serra de Tramuntana de Mallorca, provocada por Diplolepis mayri.

Misma agalla anterior, donde se puede ver que el pobre rosal sufre también el ataque de pulgones en el envés de sus hojas más tiernas.

Curiosas agallas afectando a la inflorescencia de una Rubia peregrina, provocadas por la parasitación de Schizomyia galiorum de la familia Cecidomyiidae. (Gracias Diego Gil Tapetado por la identificación).

Detalle de dos agallas de Schizomyia galiorum sobre Rubia peregrina.

Agallas por Procecidochares utilis afectando al tallo de una hierba de la Isla de Madeira, la Ageratina adenophora, alóctona mexicana asilvestrada en toda la Macaronesia.

Agujerito por donde ha salido el parásito una vez ha madurado.

Estas hermosas agallas en el envés de unas hojas de una vid asilvestrada están provocadas por el hemíptero Viteus vitifoliae causante de la filoxera de la vid.

 
 Agallas de Retinia resinella sobre tallos de Pinus Sylvestris, fotografiadas en el Puerto de La Morcuera en Madrid. Las identificó el experto Diego Gil Tapetado.


Otra agalla de Retinia resinella en la base de una piña.


Agallas en Pinus halepensis cuyo causante es un hongo de la especie Endocronartium harknessii. (Gracias Diego Gil Tapetado).



Detalle de otra agalla como las anteriores.

 Llamativa deformidad en el crecimiento de una rama de Pinus halepensis fotografiada en el municipio gaditano de Jimena de la Frontera, causada por la parasitación de un ser de pesadilla a medio camino entre un plásmido, un virus y una bacteria, llamado Candidatus phytoplasma pini. Estas deformidades enanizantes reciben el nombre Injerto de Brujas o Escoba de Brujas.


Detalle de una escoba de brujas fotografiada en un pinar de Castellitx en la Isla de Mallorca. El Candidatus phytoplasma pini provoca un crecimiento enanizante de las ramas, las hojas y los frutos de un pino. Curiosamente las semillas o piñones producidos por las piñas de estos injertos de brujas son perfectamente viables, aunque de ellas nacen pinos enanos por estar parasitados por el phytoplasma.

Escoba de brujas en una rama de Juniperus oxycedrus subsp. macrocarpa, provocada por el Candidatus phytoplasma  phoenicium.

Detalle de la Escoba de brujas anterior.


Crecimientos agalliformes, llamados Teliosoros, en el envés de una hoja de Lavatera cretica, fotografiada en el Castillo de Almansa, provocados por el hongo Puccinia malvacearum.


Detalle de los teliosoros repletos de esporas de Puccinia malvacearum.


Numerosas agallas provocadas por Rhopalomyia setubalensis sobre los tallos de una Santolina rosmarinifolia, fotografiadas en Miraflores de la Sierra.


Otras agallas causadas por Rhopalomyia setubalensis sobre Santolina rosmarinifolia, fotografiadas en la Cuenca Alta del Manzanares.


Monstruosa tumoración en el tronco de un Quercus pyrenaica, causada por la proteobacteria parásita Agrobacterium tumefaciens. La infección empieza cuando una bacteria arrastrada por el viento logra caer sobre una pequeña herida en la corteza del árbol. Entonces se introduce en el espacio intercelular de las células de la víctima y empieza a reproducirse. La bacteria también puede propagarse por la picadura de un insecto xilófago con Agrobacteriums procedentes de otra planta enferma pegados en su probóscide, el cual es atraído irresistiblemente por el aroma que emiten las heridas de sus plantas favoritas, especialmente fenoles, y al picar en la herida transfiere la infección.


Detalle de otra tumoración por Agrobacterium tumefaciens. En el interior de su citoplasma la bacteria parásita contiene un fragmento libre de ADN, un plásmido, que se ubica fuera del núcleo. Cuando la pared celular de un Agrobacterium entra en contacto con la pared celular de la planta, le transfiere el ADN del plásmido, éste se integra en el núcleo de la víctima y, aprovechándose de sus mitocondrias, las obliga a sintetizar sustancias hormonales que modifican el crecimiento de los tejidos de la planta, hasta formar estas enormes tumoraciones que son el hábitat ideal del parásito. Allí dentro el Agrobacterium tumefaciens se alimenta y reproduce y por las grietas del tumor emite bacterias-hijas exploradoras que son arrastradas por el viento en busca de una herida de una nueva víctima o bien son transportadas por insectos xilófagos de un árbol a otro. 

 Edito esta entrada dos años después para añadir esta curiosa y también hermosa imagen de una deformación tumoral en forma de abanico, casi tan plana y delgada como un papel, que recibe el nombre de fasciación o cristación, de un tallo de Euphorbia dendroides parasitada por un phytoplasma, seguramente el Candidatus Phytoplasma euphorbiae, un ser vivo más simple que un virus que no puede vivir de forma independiente, sin membrana celular ni orgánilos citoplasmáticos, que penetra en las células vegetales, su trocito de ADN se integra en el genoma de la célula parasitada y empieza a "dar órdenes" a los orgánulos en su propio beneficio, provocando este crecimiento anormal en el tallo y las ramas de la lechetrezna. Sería el equivalente a una agalla causada en este caso por un plásmido semejante al Candidatus Phytoplasma pini, que produce las escobas de brujas o injertos de brujas en los pinos.

(Quiero dar las gracias a Antoni Ribes Escolà, especialista en Hymenoptera, por su ayuda inestimable en la identificación de algunos parásitos).

PD: El profesor Antoni Ribes Escolà fue hallado muerto en su cama con 46 años de edad, sólo un año y medio después de echarme una mano. Una gran pérdida para la ciencia. Descanse en paz.